Las bacterias sulfato-reductoras 

Introducción

Las bacterias sulfato-reductoras (BSR) son los microorganismos procarióticos (ausencia de membrana nuclear), tanto del Dominio Bacteria como Archaea, que pueden usar al sulfato (SO4-) como aceptor terminal de electrones en un tipo de respiración anaeróbica.  Muchas BSR pueden usar a otros aceptores diferentes al sulfato. Estos incluyen el azufre elemental, fumarato, nitrato, dimetilsulfóxido, hierro (III) y manganeso (IV). Se les considera como anaeróbicos estrictos y se les encuentra principalmente en hábitas anóxicos ricos en sulfato (Thauer et al., 2007).

El sulfuro de hidrógeno (H2S) es liberado como un principal producto de excreción durante la reducción disimilatoria del sulfato por las BSR. El sulfuro pueden entonces ser oxidado bajo condiciones aeróbicas por bacterias quimiolitotróficas del azufre o bajo condiciones anóxicas por bacterias fototróficas del azufre (Muyzer y Stams, 2008).

La reducción microbiana del sulfato es importante para el mantenimiento del ciclo biogeoquímico del azufre, el destino de la materia orgánica en cuencas sedimentarias, y el estado redox de la atmósfera, litosfera e hidrosfera. Sin él, algunos tipos de depósitos metálicos no se hubieran formado. Realmente, es un componente vital de la Tierra y la vida sobre ella. Los estudios de isótopos de azufre de rocas del Precámbrico, han evidenciado que los microorganismos reductores de sulfato habían evolucionado temprano en la era Archaean (Shen y Buick, 2004). 

Esto significa que las BSR tienen un papel clave en el ciclo biogeoquímico del azufre y otros elementos. Jorgensen (1982), demostró que los sulfato-reductores pueden explicar  hasta un 50% de la degradación de la materia orgánica en sedimentos marinos anóxicos. Al estar involucradas en varios de los ciclos biogeoquímicos, las BSR presentan tanto aspectos negativos como positivos en el ambiente y las industrias. Luptakova et al. (2009), han señalado que entre los aspectos positivos están su participación en la biogénesis del petróleo y depósitos de azufre, la participación en el ciclo biogeoquímico del azufre, la remoción de metales pesados de aguas y sedimentos, la remoción del sulfato de aguas y la remoción de azufre del petróleo y carbón.

Como aspectos negativos de las BSR señalaron la corrosión de metales en estructuras enterradas y sumergidas, el ennegrecimiento y descoloración de productos, la biodeterioración del concreto y materiales de construcción, la producción de malos olores y la devaluación del petróleo y las gasolinas.

Thauer et al., (2007), señalaron que la mayoría de las BSR pertenecen a uno de los siguientes cuatro linajes: 1) las d-Proteobacteria con los géneros Desulfovibrio, Desulfobacterium, Desulfobacter y Desulfobulbus; 2) las bacterias Gram-negativo termofílicas con el género Thermodesulfovibrio; 3) las bacterias Gram-positivo con el género Desulfotomaculum; y 4) las Euryarchaeota con el género Archeoglobus. Anualmente se aíslan y caracterizan hasta decenas de nuevos géneros y especies.

Fisiología de las BSR

La reducción disimilatoria del sulfato (SO4-2) conlleva la oxidación anaeróbica simultánea de un ácido graso de cadena corta tal como el lactato a acetato (Voordouw, 1995), tal como se indica en la siguiente reacción:

Según lo indicaron Thauer et al., (1997), otras posibles reacciones son las siguientes:

Hasta el inicio de los 80, se creía que los sulfato-reductores jugaban un papel minoritario en el ciclo del carbono. Las especies de Desulfovibrio y Desulfotomaculum se conocían que usaban al hidrógeno y a ciertos compuestos tales como etanol, formato, lactato, piruvato, malato y succinato para el crecimiento. Típicamente, los compuestos de carbono son oxidados de forma incompleta a acetato por esas BSR. Actualmente, los reductores de sulfato pueden dividirse en dos grandes grupos: los que degradan compuestos orgánicos incompletamente hasta acetato y los que la degradan completamente hasta dióxido de carbono (Muyzer y Stams, 2008).    

Cultivos de la BSR alcalifilica Desulfonatrovibrio hydrogenovoras, usaron al hidrógeno como donador de electrones y redujeron sulfato, tiosulfato, sulfito, azufre elemental y oxígeno molecular, observándose además que el sulfato y el sulfito fueron reducidos sólo en la presencia de iones sodio (Sydow et al., 2002). Parshina et al. (2005), aislaron de un bioreactor usado para el tratamiento de un agua residual, una nueva especie de BSR, Desulfotomaculum carboxydivorans, que fue capaz de crecer a un 100 % de CO con y sin sulfato.

La oxidación anaeróbica de n-alcanos (C6 a C12), el crecimiento en piruvato, butirato, ácido hexanoico y ácido 4-metiloctanoico junto con la no necesidad de NaCl y la tolerancia a concentraciones de sal de hasta 55 g/l; fueron rasgos fisiológicos mostrados por un nuevo género y especie de sulfato-reductora, Desulfoglaeba alkanexedens (Davidova et al., 2006).

Finke et al. (2007), demostraron que, en sedimentos marinos árticos, las comunidades de bacterias sulfato-reductoras pudieron usar ácidos grasos volátiles (acetato, lactato e isobutirato) como donadores de electrones y que un 66 % de la mineralización de la materia orgánica en los dos primeros centímetros del sedimento pudieron atribuirse a la reducción del sulfato. La degradación anaeróbica del naftaleno y el 2-metilnaftaleno, pudieron demostrarse en cultivos de bacterias sulfato-reductoras de origen marino, con una tasa de producción de sulfuro de 18 mM en 6 a 7 semanas (Musat et al., 2009).  

El molibdato (Mo4-2) y selenato (SeO4-2) son inhibidores específicos de la reducción disimilatoria del sulfato y por ende de los procariotes reductores de sulfato. El mecanismo de inhibición se basa en que el primero altera el transporte del sulfato a la célula y el segundo actúa como un inhibidor competitivo del transporte del sulfato (Newport y Nedwell, 1988). Jacobson et al. (1987), demostraron que el molibdato tuvo poco efecto sobre la tasa de generación de amonio (NH4+) en sedimentos marinos, pero si sobre la reducción de sulfato, e indicaron además que la generación de amonio no estuvo ligada directamente a la reducción de sulfato, pero si en forma indirecta a través de las reacciones de hidrólisis y fermentación.

El molibdato a una concentración de 48 mg/l inhibió la metanogénesis en el tratamiento de un agua residual, mientras que a concentraciones de 0,5 a 0,8 mM no hubo efecto bactericida y que una vez removido el molibdato, se restableció la actividad de los biogránulos (Liu y Fang, 1997).  En cultivos de Desulfovibrio desulfuricans, con una concentración de molibdato de 0,1 Mm, se observó una reducción del 6 % en la tasa del factor de enriquecimiento del isótopo que se atribuyó a un agotamiento del ATP por una menor cantidad de sulfato activado (Stögbauer et al., 2004).

Laurinavichene et al. (2013),  demostraron que el molibdato (0,2 mM) mejoró la fotoproducción de hidrógeno por bacterias púrpura no del azufre (Rhodobacter spheroides) indicando que la adición del molibdato inhibió a las BSR y la producción del sulfuro.

Detección y enumeración de las BSR

Desde su descubrimiento en 1895 por Beyerinck, se han desarrollado y usado varias metodologías para la detección y enumeración de las bacterias sulfato-reductoras y sus actividades, incluyendo métodos basados en el cultivo, inmunológicos, y moleculares (Wan et al., 2010).

Ulrich et al. (1997) desarrollaron un método basado en la captura del H2S por una trampa de acetato de zinc, para la estimación de la actividad de reducción de sulfato en sedimentos.  Wieringa et al. (2000), usando un método de cultivo (Número Más Probable) con lactato como donador de electrones, determinaron densidades de BSR del orden de 1 x 108/ml en sedimentos marinos arenosos oxicos.

Densidades que oscilaron entre 1.000 y 181.970/100 ml usando el método del número más probable por tubos múltiples y acetato de sodio como donador de electrones en el medio de cultivo fueron determinadas por García et al. (2008) en sedimentos marinos de una zona costera del estado Sucre, Venezuela.

Mediante la técnica molecular de la reacción de cadena de polimerasa (PCR) cuantitativa en tiempo real y el colorante fluorescente SYBR Green, se detectó la presencia de los géneros Desulfovibrio y Desulfobulbus en muestras de estiércol porcino, con una densidad de hasta 1,0 x 108 copias del gen por ml de muestra (Spence et al., 2008).

Wan et al. (2010), ensayaron exitosamente un inmunosensor 3-D usando espectroscopia de impedancia electroquímica, y mostrando una correlación lineal entre la resistencia de transferencia de electrones y el logaritmo de la densidad de BSR a un rango de 2,1 x 101 a 2,1 x 107 UFC/ml. La técnica molecular independiente del cultivo denominada fluorescencia de hibridación in situ (FISH) permitió establecer que las BSR dominaron la comunidad microbiana activa en un sistema de tratamiento de aguas residuales (lodos activados) bajo condiciones aeróbicas (Hesham y Alamri, 2012).

Usando la cromatografía liquida de alto desempeño con desnaturalización y como blanco la sub-unidad β de la sulfito-reductasa disimilatoria (dsrβ), Priha et al. (2013), lograron cuantificar la actividad de bacterias sulfato-reductoras en agua, suelo y sedimento de pozos petroleros, con densidades que oscilaron entre 9,0 x 101 a 6,0 x 105 copias del gen por ml de muestra, con Desulfovibrio, Desulfococcus, Desulfomicrobium, Desulfobulbus, Desulfotignum, Desulfonatrivibrio y Desulfonauticus.

Un método de detección basado en la inhibición de la actividad de la enzima cisteína proteasa pudo detectar BSR en 2 días (los métodos basados en el cultivo pueden tardar hasta 30) con un límite de detección de 5,21 x 102 UFC/ml (Qi et al., 2014). Bernardez y Andrade (2015) determinaron la densidad de cultivos poliespecíficos de BSR midiendo la densidad óptica a 600 nm con acidificación previa a un pH menor a 2,0 y centrifugación a 1000 rpm por 10 minutos; sus resultados mostraron que la relación entre la biomasa bacteriana seca y la absorbancia fue exponencial en el rango observado.

Las BSR y los ciclos biogeoquímicos

Las BSR son bien conocidas por ser componentes fundamentales en el ciclo biogeoquímico del azufre, carbono y hierro. No obstante, las investigaciones han señalado su papel en el ciclo de otros importantes elementos.

Una cepa de Desulfovibrio desulfuricans aislada de un suelo agrícola, mostró la capacidad de reducir nitratos a amonio y una extremadamente alta afinidad (Km= 0,05 µM) por el nitrato; debido a sus altos números en muchos suelos, D desulfuricans y otras BSR pueden jugar un importante papel como reductores de nitrato (Dalsgaard y Bak, 1994). Una bacteria sulfato reductora redujo sulfato a sulfuro y simultáneamente oxidó anaeróbicamente fosfito (+3) a fosfato (+6), lo que fue considerado como la manifestación de un antiguo rasgo evolutivo (Schink y Friedrich, 2000).

La reducción de cromo hexavalente fue demostrada en un cultivo de Desulfovibrio vulgaris, usando lactato como el donador de electrones, esto indicó un papel de las BSR en el ciclo biogeoquímico de este metal pesado y la posible aplicación en la recuperación de ambientes contaminados (Mabbett y Macaskie, 2001). Chistyakova et al. (2004), demostraron mediante análisis por espectroscopia de Mössbauer la formación de magnetita a partir de hidróxido férrico amorfo debido a la actividad de bacterias sulfato-reductoras.

Una cepa de Desulfovibrio desulfuricans redujo el 64,3 % del hierro total de la hematita, 73,9 % en la goetita, 97,3 % de la magnetita y el 100 % en el citrato férrico y la ferrihidrita, destacándose el importante papel de los sulfuros biogénicos durante este proceso (Li et al., 2006).

Un cultivo mixto de bacterias sulfato-reductoras removió un 6,6 % del As(III) y un 10,5 % del As(V) de un agua que contenía 1mg/l de las especies de arsénico, después de las 24 horas (Teclu et al., 2008). Castillo et al. (2011) señalaron la remoción de Zn como precipitados de ZnS (esfalerita y wurtzita) durante el tratamiento de una agua residual con altas concentraciones de sulfato (3.000 mg/l) y zinc (260 mg/l), removiéndose un 83 % del sulfato y un 100 % del zinc.

La remoción de metales pesados de aguas contaminadas por las BSR ha sido descrita (Kieu et al., 2011), como un proceso de dos etapas. En la primera, las BSR oxidan compuestos orgánicos (lactato, acetato, propionato) usando al sulfato como aceptor de electrones y generando sulfuro de hidrógeno y el ión bicarbonato (Ecuación I); en la segunda el H2S reacciona con los metales pesados (Cu, Zn, Ni) disueltos para formar sulfuros metálicos insolubles (Ecuación II).

Kaiguang et al. (2011), indicaron que la tasa de remoción de uranio de un agua subterránea contaminada fue de un 75 % cuando la concentración de nitrato fue menor a 1.000 mg/l, por la actividad de bacterias sulfato-reductoras. Liu et al. (2012), demostraron que el cultivo de una cepa de Desulfovibrio vulgaris fue capaz de reducir minerales de hierro férrico de minerales de arcilla y que la adición de antraquinona-2,6-disulfonato aumentó la tasa y la extensión de la reducción.

Las sustancias exopoliméricas extraídas de un cultivo de Desulfovibrio desulfuricans, tuvieron la capacidad de adsorber  iones Zn2+ y Cu2+, y mediante espectroscopia infrarroja se demostró que las proteínas y los exopolisacáridos de las sustancias exopoliméricas fueron las responsables de tal capacidad (Wang et al., 2014).

El mercurio es un elemento de amplio uso en las industrias y productos, líquido a temperatura ambiente con una alta volatilidad, lo que facilita su dispersión. Debido a su toxicidad, persistencia y capacidad de bioacumularse se le considera como una sustancia peligrosa (Huber, 1997). El destino del mercurio en el ambiente depende de la forma química que se haya liberado y de las condiciones ambientales. El mercurio elemental, el inorgánico y el metilmercurio son las tres formas más importantes del Hg en los ambientes acuáticos naturales.

La mayor parte del Hg es liberado como mercurio inorgánico, que se enlaza primariamente a partículas y sustancias orgánicas y puede no estar disponible para los organismos acuáticos. El proceso de metilación del mercurio inorgánico a metilmercurio, el cual es altamente biodisponible, es una etapa clave en el destino del Hg en los ambientes (Beckvar et al., 1996).

Park y Bartha (1998), determinaron que en sedimentos anóxicos de lagos ácidos oligotróficos, una cepa de Desulfovibrio desulfuricans realizó la metilación y la desmetilación del mercurio inorgánico (HgCl2). La estructura de la comunidad microbiana estuvo fuertemente correlacionada con el potencial de metilación del mercurio, el contenido de carbono orgánico y la localización en los sedimentos de un lago contaminado, bacterias sulfato-reductoras semejantes a Desulfobacter sp., fueron importantes microorganismos metiladores en los sedimentos (Macalady et al., 2000).

Mediante métodos moleculares (PCR), se detectaron grupos de bacterias sulfato-reductoras en la rizosfera de plantas acuáticas de las especies Polygonium densiflorum y Eichhornia crassipes, y se mostró la capacidad metiladora del mercurio por las bacterias (Achá et al., 2005). El tratamiento combinado de electrosaneamiento y bacterias sulfato-reductoras redujo el contenido de mercurio en un 99,9 % en suelo y 93 % en agua contaminada, pudiéndose lograr con un segundo tratamiento con las BSR reducir la concentración del Hg a niveles aceptados por las normas (Håkansson et al., 2008).

En sedimentos de agua dulce Desulfobulbus propionicus metilo el mercurio y alcanzo los 60 ng/g de metilmercurio a los 30 días de incubación, mientras que Desulfovibrio vulgaris produjo 50 ng/g, encontrándose que los niveles de metilación se correlacionaron con el crecimiento celular y que la concentración de sulfato a 0,11 mg/g produjo los más altos niveles de metilación (Shao et al., 2012). Kaschak et al. (2014), determinaron que cultivos de bacterias sulfato-reductoras (Desulfovibrio sp., D. piger, D. giganteus, D. termitidis, Desulfotomaculum ruminis y Desulfotomaculum propionicus), aisladas del contenido intestinal de animales, metilaron mercurio y produjeron de 100 a 1.200 pg de metilmercurio en 12 horas.

Las BSR en la biotecnología

El ácido sulfúrico es usado en muchísimas aplicaciones industriales lo que resulta en aguas residuales con un alto contenido de sulfatos. Al ocurrir la reducción microbiana de los sulfatos se producirá sulfuro de hidrógeno el cual es corrosivo y altamente tóxico para la mayoría de las formas de vida. Por ejemplo, en el tratamiento anaeróbico de aguas residuales agro-industriales, el sulfuro disminuye o perjudica la producción de metano. Por lo tanto, se ha investigado y desarrollado procesos para la eliminación del sulfato o aplicar la reducción microbiana del SO42- para remover metales pesados (Muyzer y Stams, 2008).

Kousi et al. (2007), señalaron que un reactor diseñado para el tratamiento de aguas residuales que contenían metales, tuvo una considerable capacidad para reducir el contenido de sulfato a concentraciones de hasta 7.200 mg/l, zinc soluble hasta 400 mg/l y remover completamente el carbono orgánico total para concentraciones que alcanzaron los 1500 mg/l. El sulfuro de hidrógeno producido por BSR precipitó el cadmio (fracción intercambiable) y removió el 70 % del metal en muestras de un suelo contaminado (Jiang y Fan, 2008).

Un bioreactor de lecho fijo inoculado con bacterias sulfato-reductoras que crecían usando al etanol, removió un 65 % del sulfato y un 95 % del cromo, atribuyéndose la remoción a la bioadsorción (Pagnanelli et al., 2012). Un bioreactor experimental con BSR removió un 99 % del sulfato y un 95 % del cobre de un agua residual (Bai et al., 2013).

Está bien reconocido que se requieren con urgencia fuentes alternas de energía debido a que el uso de los combustibles fósiles es insostenible debido a lo finito de los suministros y problemas de contaminación, incluyendo el calentamiento global. De las tecnologías en desarrollo, las celdas de combustible microbiana (CCM) ocupan un lugar destacado. Una CCM es un dispositivo que produce electricidad mediante la oxidación anaeróbica de materia orgánica, pudiendo además remover contaminantes orgánicos (Franks y Nevin, 2010).

Lee et al. (2012), usaron una CCM con bacterias sulfato-reductoras para tratar un agua residual y lograron obtener una densidad de potencia de 255 mW/m2, un 84,2 % de remoción de sulfato y una remoción de 24,3 % de la demanda química de oxígeno. Una CCM basada en bacterias sulfato-reductoras produjo una densidad de corriente de 680 mW/m2 y demostró su posible aplicación para simultáneamente eliminar el sulfato de aguas contaminadas (Angelov et al., 2013). Se logró remover el 88,3 % del sulfato y una densidad de potencia de 62 mW/m2 en una CCM con bacterias sulfato-reductoras y oxidadoras de sulfuro (Lee et al., 2014).

Referencias

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