Introducción

El fósforo (P, número atómico 15, masa atómica relativa 30,9738), es un elemento multivalente no metálico del grupo del nitrógeno; con un isótopo estable (31P) y dos radiactivos (32P y 33P). Su abundancia en la corteza terrestre es de 1.050 ppm. Debido a su alta reactividad no se encuentra como elemento libre en la naturaleza sino en forma de minerales como la apatita y en compuestos orgánicos. Se obtiene comercialmente a partir de rocas fosfáticas y se ha señalado que a la tasa actual de consumo se agotará en 50-100 años (Paytan y McLaughlin, 2011).

El elemento fósforo (P) no tiene sustituto para la aparición y mantenimiento de la vida en el planeta Tierra, pero los actuales patrones de uso han resultado en problemas de alcance global de contaminación y amenaza a la disponibilidad futura de las principales fuentes de P (Ashley et al., 2011). Es el segundo macronutriente después del nitrógeno en el metabolismo, reproducción y toma de nutrientes por las plantas, tornándolo fundamentalmente en la producción de cosechas y alimentos, para lo cual la estrategia ha sido mantener y mejorar la productividad agrícola mediante el uso de fertilizantes químicos (Sashidhar y Podile, 2010). Ahmed y Shahab (2009), indicaron que la tasa anual de crecimiento en la demanda de los fertilizantes fosfáticos se estimaba en un 2,8 % hasta el 2012 y que la mayor demanda ocurriría en Asia, Europa Oriental y Latinoamérica. Antoun (2012), indicó que la concentración de P en el suelo es muy baja, oscilando entre 0,001 mg/l en suelos muy pobres a 1 mg/l en suelos fuertemente fertilizados, los aniones ortofosfato (H2PO4 y HPO₄) son la forma de P que son tomados por las plantas, y debido a que son químicamente muy activos reaccionan con cationes como el calcio en suelos alcalinos o con aluminio y hierro en suelos ácidos; formándose compuestos insolubles que hacen al P no biodisponible para las plantas.

Mediante un uso eficiente las cantidades de P aplicadas a los suelos podrían disminuirse optimizando el uso de la tierra, mejorando las técnicas de aplicación, modificando las dietas de los animales de ganadería, y ajustando las densidades de los animales a la tierra disponible (Schröder et al., 2011).

Behera et al. (2014), han señalado que tanto bacterias como hongos juegan un papel central en el ciclo natural del fósforo y pueden convertir formas insolubles de fósforo a unas solubles y accesibles para el crecimiento y supervivencia de las plantas, destacando que la solubilización del P por los microorganismos es un fenómeno complejo, que depende de muchos factores, tales como las condiciones nutricionales, fisiológicas y de crecimiento de los microorganismos.

Considerando la insolubilidad de las formas de fósforo comúnmente aplicadas en las prácticas agrícolas convencionales, la adición de microorganismos con capacidad demostrada de solubilizar minerales fosfáticos a compost y biofertilizantes representa una estrategia ambiental y económicamente promisoria, asimismo, la inoculación de estos microbios puede acortar el periodo de maduración, mejorar la calidad, incrementar el contenido de fósforo soluble, aumentar las poblaciones de los microorganismos solubilizadores de P y de microorganismos proteolíticos en los biofertilizantes (Chang y Yang, 2009). En este trabajo se hace una revisión sobre algunos aspectos básicos de la solubilización microbiana de compuestos fosfáticos.

El ciclo biogeoquímico del fósforo

Los sedimentos y las rocas constituyen el más grande reservorio de P en la biosfera. El ciclo global puede ser delineado en el ciclo inorgánico primario, la meteorización de minerales, lixiviación y erosión que transfieren fósforo a los sedimentos, y por otro lado, el vulcanismo y levantamientos tectónicos que reponen el P terrestre, completando el ciclo (Panagiotaras et al., 2015). El ciclo del P puede ser descrito como abierto o sedimentario, debido a que no hay intercambio con la atmósfera, con los microorganismos jugando un papel central (Behera et al., 2014). El ciclo del fósforo tiene una frecuencia estimada en el orden de millones de años e involucra movimientos del P con frecuencias cortas (años y aun semanas) y ocurre en ambientes terrestres y acuáticos (Panagiotaras et al., 2015).

En los ambientes acuáticos, el fosfato disuelto es consumido durante el crecimiento del fitoplancton y regenerado durante la descomposición bacteriana de la materia orgánica, ocurriendo comúnmente la regeneración en ambientes superficiales (lagos, estuarios y plataformas continentales). En los sedimentos también pueden jugar un papel importante (Sundby et al., 1992). Blake et al. (2005), indicaron que en los ambientes acuáticos el ciclo es desarrollado casi exclusivamente por la biota y que comprende reacciones catalizadas por enzimas. Pasek et al. (2014), demostraron que compuestos reducidos de fósforo (entre ellos fosfinas y fosfonatos) eran especies químicas clave en el ciclo biogeoquímico del P en aguas de Florida. La ecología de los ríos se ve modificada sensiblemente por el represamiento al retener nutrientes y con ello reducir la transferencia corriente debajo de estos nutrientes a las planicies inundables, lagos, humedales y ambientes marino-costeros (Maavara et al., 2015).

En los ambientes oceánicos las principales fuentes de ingreso del P son los ríos a través de la meteorización de materiales de la corteza que contienen en promedio un 0,1 % de P2O5 la atmosfera por la deposición de aerosoles con un estimado de 4,5 x 1010moles/año y los volcanes, mientras que el sumidero o proceso que lo retira es el entierro o secuestro en los sedimentos (Benitez-Nelson, 2000).

Elser y Bennett (2011), destacaron que el exceso de fósforo está contaminando nuestros ambientes mientras que, irónicamente, los recursos fácilmente extraíbles o explotables de este nutriente esencial son limitados. A diferencia del nitrógeno, el P no puede extraerse del aire, y a diferencia del carbono en los sistemas de energía, no existe un reemplazo conocido. La forma actual de uso del P en la agricultura no es sostenible debido a que las fuentes fósiles de rocas fosfáticas son finitas y cada vez más escasas, ocasionando que una vez agotadas, muy poco P estará disponible para su uso en suelos en regiones productoras de alimentos, lo que obliga a adoptar medidas, como por ejemplo, el reciclado de desperdicios (Schröder et al., 2011).

Ahemad (2015), indicó que la concentración de fósforo total en los suelos oscila entre 400 a 1.200 mg/kg de suelo, pero que la concentración de las formas solubles es usualmente cercana a 1 mg/kg o menos, estando la mayor parte como minerales (apatita, hidroxiapatita) y en formas orgánicas como fosfato de inositol.

Solubilización del P por microorganismos

El fósforo es un elemento esencial encontrado en todos los seres vivos como parte de las proteínas, ácidos nucleicos, membranas y moléculas energéticas como el ATP (trifosfato de adenosina), usualmente es el segundo elemento limitante del crecimiento de las plantas precedido por el nitrógeno, pero dependiendo de algunos factores ambientales y biológicos puede ser el primer limitante (Azziz et al., 2012). Oufdou et al. (2016), han señalado que la mayoría de los suelos agrícolas en el mundo son deficitarios en fósforo, lo que requiere la frecuente adición de fertilizantes que contengan P con el fin de satisfacer los requerimientos de las plantas.

Los microorganismos promotores del crecimiento de las plantas, tales como rizobacterias, hongos micorrizicos arbusculares y los microorganismos solubilizadores de fosfato (MSF) pueden jugar un papel principal en el desarrollo de un uso sostenible del P (Antoun, 2012).

Chabot et al. (1993), indicaron que en suelos de la provincia de Quebec la densidad de MSF varió de 2,8 a 3,0 x 106 UFC/g (Unidades Formadoras de Colonia/g) y representaron de un 26 a un 46 % del total de la microflora del suelo. Las densidades de MSF oscilaron entre muy baja (menos de 102 UFC/g de suelo) en un suelo en el norte de España a muy alta (3,0x106 UFC/g) en un suelo de Quebec, Canadá (Srinivasan et al., 2012). Los MSF son bacterias y hongos que movilizan P inorgánico mediante la producción de ácidos orgánicos o la liberación de protones, y si producen fosfatasas son capaces de mineralizar P orgánico, necesario para la fertilización de los suelos y en la producción de rubros alimentarios a través de las prácticas agrícolas. Loganathan y Nair (2004), aislaron de la rizósfera de una planta asociada a manglares un nuevo género y especie de bacteria solubilizadora de fosfato a la que denominaron Swaminathania salitolerans. Cepas de los géneros Enterobacter, Pantoea y Klebsiella aisladas de rizósfera de plantas cultivadas en Corea del Sur, mostraron capacidad solubilizadora de P (Chung, et al., 2005). Actinobacterias de los géneros Streptomyces y Micromonospora con capacidad solubilizadora fueron aisladas de minas de fosfato en Marruecos (Hamdali et al., 2008). De cultivos de melón (Cucumis melo L. cv. gold mine) en suelos semiáridos se aislaron cepas fúngicas de los géneros Aspergillus, Penicillium y Rhizopus (Coutinho et al., 2011).

En diversos países de Suramérica se han realizado investigaciones sobre la disolución biológica de compuestos de P. Un compost de bora-estiércol mostró un 0,55 % de P al final del compostaje de bora (Eichornia crassipes), mientras que en uno de bora-fosforita fue de 3,26 % (Marcano et al., 1999). Fernández et al. (2005), determinaron que cepas de Bradyrhizobbium aisladas de suelos en Argentina, mostraron capacidad solubilizadora de fosfato tricálcico y que los microorganismos solubilizadores representaron un 0,06 % del total de la población microbiana. Pérez et al. (2007), aislaron de suelos ácidos de Venezuela, cepas de Burholderia, Serratia, Ralstonia y Pantoea capaces de solubilizar fosfato tricálcico. De suelos usados para el cultivo de la uchuva (Physalis peruviana L.) en Colombia se aisló el hongo Candida famata y las bacterias Aeromonas hydrophila y Rahnella aquatillis, capaces de solubilizar P inorgánico (Becerra et al., 2011). Beltrán (2014), señaló que de suelos con cultivos de pata (Solanum tuberosum) en Boyacá, Colombia, se aislaron los hongos Scopulariosis sp. y Penicillium sp., ambas con capacidad de solubilizar P.

La capacidad solubilizadora de P se determina comúnmente en el agar Pikoskaya, (Pikosvkaya, 1948), cuya composición en g/l es la siguiente: extracto de levadura 0,50, glucosa 10,0, fosfato de calcio 5,0, sulfato de amonio 0,50, cloruro de potasio 0,20, sulfato de magnesio 0,10, sulfato de manganeso 0,0001, sulfato ferroso 0,00001 y agar 15,0. También es ampliamente usado el medio NBRIP (Kapri y Tewari, 2010), compuesto por glucosa 10, fosfato tricálcico 10, cloruro de magnesio hexahidratado 5, sulfato de magnesio heptahidratado 0,25, cloruro de potasio 0,2 y sulfato de amonio 0,1 y agar 15,0 en 1 litro de agua destilada.

Aplicaciones biotecnológicas de los microorgansimos solubilizadores de fosfato (MSF)

Algunos de las áreas en las cuales los MSF pueden encontrar aplicaciones en Biotecnología, incluyen el desarrollo de biofertilizantes, la promoción en el crecimiento de las plantas y el fitosaneamiento.

Los biofertilizantes son células vivas o latentes de microorganismos beneficiosos que aumentan la disponibilidad de nutrientes para las plantas (Behera et al., 2014). Toro et al. (2008), aislaron cepas de Pseudomonas fluorescens, Bacillus circulans y Burkholderia cepacia de suelos de sabana con capacidad solubilizadora de P, y desarrollaron un biofertilizante usando además, micorrizas arbusculares que mostró favorecer el crecimiento de la gramínea Sorghum bicolor. La aplicación conjunta de cepas de Rhizobium (fijadora de nitrógeno) y bacterias solubilizadoras de fosfato (Pseudomonas y Bacillus sp.) mostró capacidad como biofertilizante de suelos salinos en la India (Tambekar et al., 2009). Un biofertilizante compuesto por bacterias fijadoras de nitrógeno (Azotobacter tropicalis), solubilizadora de fosfato (Burkholderia cepacia), y solubilizadora de potasio (Bacillus subtilis), mejoró sensiblemente el rendimiento en cultivos de maíz (Zea mays) y col (Brassica alboglabra) (Leaungvutiviroj et al., 2010). Ogbo (2014), señaló que un biofertilizante preparado usando una cepa de Aspergillus niger, solubilizadora de fosfato y aislada de residuos de yuca, mejoró el crecimiento de plantas de guisante (Cajanus cajan).

Los microorganismos promotores del crecimiento de plantas se clasifican en dos grandes grupos. El primero incluye los que tienen la capacidad de sintetizar sustancias promotoras del crecimiento (fitohormonas, vitaminas, sideróforos), inhibir la síntesis de etileno, fijar nitrógeno atmosférico, solubilizar fosfato inorgánico y promover la tolerancia al estrés. El segundo grupo disminuye o previene los efectos perjudiciales de microorganismos fitopatógenos (Basham y Holguin, 1998). Canbolat et al. (2006), demostraron que bacterias fijadoras de nitrógeno y de solubilizadoras de P mejoraron el crecimiento de plantas de cebada (Hordeum vulgare). Las bacterias solubilizadoras de fosfato Burkholderia gladioli, Enterobacter aerogenes y Serratia marcescens, mejoraron el crecimiento y aumentaron el contenido de esteviósido y rebaudiósido A en plantas de Stevia rebaudiana (Mamta et al., 2006).

El fitosaneamiento se define como el uso directo de plantas vivas para el saneamiento in situ de suelos, lodos, sedimentos y aguas subterráneas contaminadas, mediante la remoción, degradación o contención del contaminante (EPA, 1999). Una cepa de Enterobacter sp., mostró capacidad de ser resistente e inmovilizar al plomo en suelos (Park et al., 2011). Jeong et al. (2012), determinaron que una cepa solubilizadora de P (Bacillus megaterium) aumentó la acumulación de cadmio en Brassica juncea y Abutilon theophrasti, en suelos contaminados, alcanzando concentraciones de 1,6 en la primera y 1,8 mg/planta, en la segunda. Una cepa de Acinetobacter sp., aislada de un sitio con alto nivel de radiación natural, mostró capacidad de solubilizar fosfato y precipitar uranio (VI) (Sowmya et al., 2014).

Conclusiones

La solubilización microbiana de fosfatos ofrece una herramienta promisoria como una tecnología complementaria a la aplicación de fertilizantes químicos y para una agricultura sostenible.

Los microorganismos solubilizadores de fosfato ofrecen una alternativa adecuada para mejorar los procesos de fitosaneamiento en ambientes contaminados.

Se necesita impulsar y coordinar investigaciones multidisciplinarias que aborden el tema.

Referencias

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